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Minldiu Polvoriento de Manzano en Washington

Escrito por Lederson Gañán-Betancur & Achour Amiri, Washington State University – Tree Fruit Research & Extension Center. September, 2024.

Generalidades

El mildiu polvoriento, o cenicilla, del manzano es una de las enfermedades más desafiantes en la producción de manzano en huertos establecidos el centro y oeste del estado de Washington. La intensidad de la enfermedad en los huertos de manzano varia a través de los años, lo cual depende de la susceptibilidad del cultivar y de las condiciones ambientales.  Las infestaciones con mildiu pueden reducir la actividad fotosintética de los árboles de manzano, así como también causar defoliación de los brotes. Severas infecciones del mildiu se pueden presentar cuando no se hace un manejo apropiado, lo cual puede reducir significativamente el cuajado y producción de frutos, así como la calidad de la fruta, y por lo tanto puede ser un detrimento a la rentabilidad del cultivo. Debido a la susceptibilidad de varios de los principales cultivares comerciales de manzano, el control químico continúa siendo la estrategia clave de manejo para el control del mildiu polvoriento. Sin embargo, existe riesgo de desarrollo de resistencia a ciertos fungicidas, por lo cual es crítico que se implementen estrategias de manejo integrado de la enfermedad que permitan evitar el potencial desarrollo de resistencia en los huertos de manzano en el estado de Washington.

Organismo causal

El mildiu polvoriento, o cenicilla, es una enfermedad del cultivo de manzano (Malus domestica Borkh.), causada por el hongo Podosphaera leucotricha. Adicionalmente, este mismo hongo causa mildiu polvoriento en el cultivo del peral (Pyrus communis L.).

 

Identificación de signos & síntomas

Las infestaciones de mildiu polvoriento en manzano son fácilmente reconocidas por la presencia de parches blanquecinos o polvo blanco en tejidos afectados de hojas jóvenes y brotes en desarrollo (Figure 1), los cuales pueden ser observados tan temprano como empiezan a aparecer botones florales (Figure 2) al inicio de la temporada de crecimiento. Las infecciones de mildiu a lo largo del margen de la hoja usualmente resultan en un rizado o envolvimiento de la hoja (Figure 3). Infecciones severas en los brotes florales pueden dar lugar a frutos pequeños con una rugosidad café en su cáscara (Figure 4), lo cual resulta en una apariencia visual no atractiva de los frutos al momento de la cosecha (Figure 5). Las nuevas ramas severamente infectadas no se desarrollan bien debido a un acortamiento de los entrenudos, y son cubiertas por micelio del hongo de color blanco-grisáceo (Figure 6). Los parches típicamente blanquecinos que se observan en las hojas infectadas son el resultado de la colonización superficial de tejidos por el hongo y la abundante producción de esporas de origen asexual (producidas clonalmente) conocidas como conidias (Figure 7A). Así mismo, las infecciones por mildiu a lo largo de las nuevas ramas son el resultado de la colonización superficial del hongo observado como una capa de micelio y que ocasionalmente puede contener pequeños cuerpos fructíferos de color oscuro y que son conocidos como casmotecios (Figure 7B). Los casmotecios son estructuras especializadas del hongo que resultan de la reproducción sexual.

Mildiu polvoriento en hojas de manzano. (Powdery mildew on apple leaves).
Figura 1. Mildiu polvoriento en hojas de manzano.
Figure 3. Mildiu polvoriento en botones florales. (Powdery mildew on apple leaves).
Figura 3. Mildiu polvoriento en botones florales.
Fig. 5. Rugosidad color bermejo en el fruto
Figura 5. Rugosidad color bermejo en el fruto.
Mildiu polvoriento en botones florales. (Powdery mildew on fruit buds).
Figura 2. Mildiu polvoriento en botones florales.
Figure 4. Mildiu y rugosidad en la piel de la fruta. (Powdery mildew on apple fruit).
Figura 4. Mildiu y rugosidad en la piel de la fruta.
Figure 6. Infecciones severas en nuevas ramas. (Powdery mildew infection on branches.)
Figura 6. Infecciones severas en nuevas ramas.

Manejo de la enfermedad

Si la enfermedad no se maneja de forma apropiada, las infecciones con mildiu pueden reducir substancialmente el cuajado y número de frutos por árbol, así como también la calidad de la fruta. Un óptimo manejo de mildiu se obtiene mediante la implementación de enfoques de manejo integrado. Dado que muchos de los cultivares sembrados son susceptibles a la enfermedad, el control químico sigue siendo estrategia clave de manejo del control del mildiu en los huertos del estado de Washington.

Entienda cómo se desarrolla la enfermedad al interior de los huertos

El hongo P. leucotricha, causante del mildiu polvoriento, sobrevive al invierno mediante infecciones en estado de dormancia al interior de las yemas apicales y laterales de los árboles de manzano. Cuando la temperatura alcanza niveles favorables para el desarrollo del hongo (por encima de 50°F), durante el final del invierno e inicio de primavera, el micelio del hongo reactiva su crecimiento permitiendo infecciones primarias en los botones florales. Estas infecciones dan lugar a la producción de esporas asexuales (conidias) las cuales se dispersan por el viento hacia nuevos botones florales, hojas y ramas en donde causan nuevas infecciones durante la temporada de crecimiento (Figure 8). Resultados de investigaciones en nuestro programa sugieren que la dispersión de conidias por el viento se limita a unos pocos kilómetros. Lo anterior es importante, considerando la probabilidad de que las esporas del hongo se puedan dispersar entre bloques vecinos del mismo huerto o incluso entre huertos vecinos. Adicionalmente, nuestros resultados indican que existe probabilidad de que algunas infecciones al inicio de la temporada puedan ser resultado de la germinación de esporas de tipo sexual (ascosporas) las cuales pueden ser producidas al interior de los casmotecios que sobrevivieron durante el invierno. No obstante, el nivel de clonalidad del patógeno es alto debido a la alta producción de conidias a lo largo de la temporada de crecimiento. Nuestras investigaciones también indican que la formación de casmotecios en los huertos en Washington resulta debido a la presencia de dos distintos tipos o grupos de apareamiento del hongo, los cuales son requeridos por el mismo para poder completar el ciclo de reproducción sexual.

Estados reproductivos del hongo Podosphaera leucotricha observados en el estado de Washington. (Reproductive stages).
Figura 7. Estados reproductivos del hongo Podosphaera leucotricha observados en el estado de Washington.
Ciclo de la enfermedad de mildiu polvoriento en manzano. Gañán-Betancur 2021. (Life cycle of the pathogen).
Figura 8. Ciclo de la enfermedad de mildiu polvoriento en manzano. Gañán-Betancur 2021.

Las condiciones secas prevalentes en el centro y oeste del estado de Washington durante la temporada de crecimiento son favorables para que el hongo P. leucotricha cause infecciones en los árboles de manzano dada su habilidad para crecer e infectar tejidos vegetales en ausencia de lluvia. Temperaturas por debajo de 50°F o encima de 86°F reducen considerablemente el crecimiento de P. leucotricha, mientras que las temperaturas entre 66°F y 71°F, típicas de la primavera y verano, son óptimas para los procesos de germinación e infección de tejidos por el hongo. Por lo tanto, el mildiu polvoriento puede ser severo si las condiciones al final del invierno e inicios de primavera son consistentemente óptimas para el crecimiento y desarrollo de P. leucotricha a partir de infecciones en estado de dormancia en las yemas infectadas.

Familiarícese con la susceptibilidad de los cultivares establecidos en su huerto

La susceptibilidad de los cultivares de manzano es un factor clave a considerar al momento de decidir o diseñar el programa de aspersión de fungicidas para el control de mildiu polvoriento. Algunos de los cultivares más cultivados en Washington, incluyendo Granny Smith, Cripps Pink (Pink Lady®), WA 38 (Cosmic Crisp®), y Honeycrisp son susceptibles al mildiu polvoriento (Tabla 1). De otro lado, cultivares como Fuji, Red Delicious y Gala son tolerantes o moderadamente resistentes al mildiu, y por lo tanto, la enfermedad en estos cultivares puede ser menos severa en comparación a aquellos cultivares susceptibles (Table 1). Es importante recordar que resistencia no es equivalente a inmunidad y por lo tanto es importante realizar un constante monitoreo de los niveles de infestación de mildiu en los huertos, con lo cual se puede determinar si es necesario implementar adicionales prácticas de manejo.

Table 1. Susceptibilidad a mildiu polvoriento en cultivares de manzano sembrados en Washington

Susceptibilidad Cultivares
Susceptible Crimson Crisp, Cripps Pink, Golden Delicious, Granny Smith, Honeycrisp, Jonagold, Rome Beauty, WA 38
Tolerante Braeburn, Cameo, Empire, Gala
Moderadamente resistente Ambrosia, Autumn Glory, Delicious (Red), Fuji

Considere la implementación de prácticas de control cultural

La poda de ramas infectadas con mildiu polvoriento puede reducir el inoculo de mildiu en el huerto y por lo tanto reducir los niveles de infestación con la enfermedad. Esta práctica de sanidad puede ser intensiva en términos de la labor requerida, y por lo tanto no podría ser económicamente viable de implementar si se hace durante la temporada de crecimiento. Sin embargo, esta práctica podría ser más fácil de implementar durante la temporada de dormancia cuando las estructuras del hongo sobreviven en las ramas infectadas. En la figura 9 se presentan imágenes de ramas infectadas con mildiu polvoriento, las cuales pueden ser útiles para facilitar su identificación en los huertos. La poda de ramas infectadas con mildiu es importante en huertos orgánicos establecidos con cultivares susceptibles, especialmente si están localizados en cercanía a huertos convencionales. Además de las podas, la adopción de densidades óptimas de cultivo y el uso de adecuados sistemas de tutorado pueden contribuir de forma indirecta a reducir los niveles de mildiu en el huerto al proporcionar un dosel más abierto y permitir una mejor cobertura al momento de la aplicación de fungicidas.

Mildiu polvoriento en ramas infectadas.
Figure 9. Mildiu polvoriento en ramas infectadas.

Implemente programas de control químico de acuerdo con la susceptibilidad del cultivar y el sistema productivo

El uso de productos fungicidas es importante en la protección de los tejidos de cultivares susceptibles. La primera aplicación se debería hacer tan temprano como se inicie la apertura de botones florales hasta la caída de los pétalos florales de manera que se protejan los tejidos nuevos contra las infecciones que pueden resultar del hongo que ha sobrevivido durante el invierno al interior de las yemas. Seguidamente, la protección de tejidos contra infecciones secundarias debe continuar mediante aplicaciones periódicas de fungicidas cada 15 a 20 días hasta el verano. De otro lado, en cultivares moderadamente resistente la aplicación de fungicidas no puede ser relevante, aunque puede existir inóculo en el ambiente proveniente de lotes vecinos establecidos con variedades susceptibles. Por lo tanto, es importante que se monitoree continuamente la presencia de mildiu al interior de los huertos y en los bloques alrededor a fin de determinar si se requiere o no la aplicación de fungicidas.

Manejo en sistemas de producción convencional

Un adecuado manejo del mildiu polvoriento, en huertos convencionales con cultivares susceptibles en la región central del estado de Washington, usualmente incluye cuatro a seis aplicaciones de fungicidas durante la temporada de crecimiento. Los fungicidas registrados para controlar mildiu polvoriento en manzanos incluyen aquellos de actividad multisitio formulados a base de azufre, así como también fungicidas de actividad especifica (o de único sitio) incluyendo compuestos químicos de cinco distintos grupos a saber: inhibidores de la demetilación (DMI), inhibidores de la enzima succinato deshidrogenasa (SDHI), inhibidores externos de quinona (QoI), azanaftalenos, y polioxinas (Tabla 2). Adicionalmente, cyprodinil y pyrimethanil, los cuales hacen parte del grupo de las anilina-pirimidinas, pueden ser encontrados en formulaciones comerciales premezcladas con fungicidas DMI o SDHI. Para reducir el riesgo de aparición de resistencia en hongos que causan enfermedades a la fruta de manzano en postcosecha, es recomendable que aquellos fungicidas de los grupos DMI o SDHI para el control de mildiu se apliquen al inicio de la temporada de crecimiento. Lo anterior debido a que algunos fungicidas de los mismos grupos pueden ser usados también unas semanas antes de la cosecha para el control de enfermedades de pudrición del fruto en postcosecha. Resultados de estudios de sensibilidad a fungicidas realizados durante los años 2018 a 2020 indicaron que el hongo P. leucotricha aún no ha desarrollado resistencia a fungicidas de los grupos DMI, SDHI, y QoI en los huertos de manzano en Washington. Para garantizar adecuada eficacia de los fungicidas en el control de mildiu polvoriento y disminuir el riesgo del desarrollo de resistencia, es recomendable que se usen en programas de rotación (distintos grupos), o se usen en premezclas conformadas por fungicidas con distintos modos de acción.

Manejo en sistemas de producción orgánica

El cultivo orgánico de manzanas en el estado de Washington es posible gracias al clima seco durante la temporada de crecimiento, lo cual limita el desarrollo de enfermedades limitantes como la roña o sarna del manzano. Sin embargo, estas condiciones ambientales son propicias para la infección y el desarrollo de mildiu polvoriento en manzanos establecidos bajo sistemas de huertos orgánicos. Por lo anterior, el manejo en sistemas orgánicos es complejo debido a las regulaciones de aspersión de productos fungicidas, así como a la ausencia de tratamientos orgánicos que sean altamente efectivos en el control de la enfermedad. Los fungicidas a base de azufre, permitidos en sistemas orgánicos, pueden proporcionar niveles satisfactorios de control bajo una presión moderada de mildiu en los huertos. Sin embargo, si no son correctamente usados, estos fungicidas pueden resultar en fitotoxicidad en los árboles, especialmente si se aplican cuando las temperaturas superan los 80°F, o resultar en inadecuado control cuando la presión de la enfermedad es muy alta. En el mercado también se encuentran disponibles productos orgánicos formulados con microbios antagonistas (ej. Bacillus subtilis, Bacillus amyloliquefaciens), extractos de plantas (ej. Reynoutria sachalinensis) o aceites (ej. JMS stylet oil, Crocker’s fish oil). Sin embargo, estos biofungicidas tienen bajos a medios niveles de eficacia contra el mildiu polvoriento. Las aplicaciones preventivas y las rotaciones de los diferentes biofungicidas, desde la aparición de botones florales hasta la tercera aplicación (third cover spray) pueden permitir que los niveles de mildiu se mantengan por debajo de niveles de umbrales económicos de daño.

Grupo* Riesgo de Resistencia Ingrediente activo Fungicida(s)
FRAC 3 Inhibidores de la demetilación (DMI) Medio Difenoconazole Inspire Super®; premezcla con cyprodinil (FRAC 9)
FRAC 3 Medio Fenarimol Rubigan®
FRAC 3 Medio Fenbuconazole Indar® 2F
FRAC 3 Medio Flutriafol Topguard®
FRAC 3 Medio Myclobutanil Rally®
FRAC 3 Medio Tebuconazole Adament®; premezcla con trifloxystrobin (FRAC 11)
FRAC 3 Medio Triflumizole Procure®
FRAC 7 Medio a Alto Benzovindiflupyr Aprovia®
Inhibidores de la enzima succinato deshidrogenasa (SDHI)
FRAC 7 Medio a Alto Fluopyram Luna Tranquility®; premezcla con pyrimethanil (FRAC 9)
FRAC 7 Medio a Alto Fluxapyroxad Merivon®; premezcla con trifloxystrobin (FRAC 11)
FRAC 7 Medio a Alto Inpyrfluxam ExcaliaTM
FRAC 7 Medio a Alto Penthiopyrad Fontelis®
FRAC 11 Inhibidores externos de quinona (QoI) Alto Kresoxim-methyl Sovran®
FRAC 11 Alto Pyraclostrobin Merivon®; premezcla con fluxapyroxad (FRAC 7)
FRAC 11 Alto Trifloxystrobin Flint®
FRAC 11 Alto Trifloxystrobin Adament®; premezcla con tebuconazole (FRAC 3)
FRAC 11 Alto Trifloxystrobin Luna Sensation®; premezcla con fluopyran (FRAC 7)
FRAC 13 Medio Quinoxyfen Quintec®
Azanaftalenos
FRAC 19 Polioxinas Medio Polyoxin D zinc salt OSO®/ Ph-D®
FRAC M02 Inorganicos Bajo Azufre Thiolux®

Contacts

Lederson Gañán-Betancur, legabet@gmail.com

Achour Amiri, Associate Professor, WSU Plant Pathology

 


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